Universciencia
ISSN: 1665-6830
Atribución-NoComercial-SinDerivadas 2.0 Genérica (CC BY-NC-ND 2.0)
https://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/2.0/deed.es
Universciencia
Enero-abril - Año 20 - Núm. 59 - 2022
http://revista.soyuo.mx/index.php/uc
universcienciasoyuo.mx
universciencia@soyuo.mx
Recepción: enero-2022
Aceptación: febrero-2022
Pág. 7-23
Resumen
La micorriza arbuscular es una asociación simbiótica establecida entre hongos y
aproximadamente dos tercios de las especies de plantas. Esta asociación se encuentra
presente en manglares, humedales costeros de elevada importancia ecológica y
económica. La función e importancia de la micorriza arbuscular en estos ecosistemas
son aun escasamente comprendidas. El presente artículo corresponde a una
investigación de tipo documental y una aproximación a las estrategias de estudio de
la micorriza arbuscular en los humedales, con particular enfoque en los manglares,
bajo la perspectiva de escalas de organización biológica. El estudio de la micorriza
en los manglares se halla en gran medida aún en una etapa de caracterización de las
especies involucradas y del medio ambiente en el que se desenvuelven. El registro de la
efectividad de los hongos micorrizógenos arbusculares y la dependencia de las especies
vegetales de manglar a la asociación con los mismos, así como la conceptualización
del estudio de dicha asociación bajo la perspectiva de escalas, resultan fundamentales
para la comprensión de su funcionamiento e impacto en estos ecosistemas.
Palabras clave: humedal, manglar, niveles de organización de organismos, micorriza
arbuscular, dependencia micorrízica, efectividad.
Abstract
Arbuscular mycorrhiza is a symbiotic association formed by fungi and approximately
two thirds of plant species. This association is found in mangroves, coastal wetlands
of high ecological and economic relevance. Function and signicance of arbuscular
mycorrhiza in these ecosystems are not fully comprehended. This article corresponds
to a documental investigation and an approximation to the study strategies of
arbuscular mycorrhiza in wetlands, focusing on mangroves, under the biological
levels of organization perspective. Arbuscular mycorrhiza study in mangroves is yet
in a characterization stage of the species involved and the environment in which they
develop. Gather information about arbuscular mycorrhizal fungi effectiveness and
mangrove plant species dependency to them, as well as conceptualizing the study
of this association under the biological scales perspective, are key to improve the
comprehension of its impact and functioning in these ecosystems.
Key words: wetland, mangrove, biological levels of organization, arbuscular
mycorrhiza, mycorrhizal dependency, effectiveness.
7
estrategias de estudio de la interacción micorrízica arbuscular en los
manglares y aproximación a la perspectiva de escalas
* La fotografía de portadilla fue tomada
y proporcionada por la autora Thai Khan
Ramírez-Viga.
1
Facultad de Ciencias, Universidad Nacional
Autónoma de México. Doctorante. Ciudad de
México, México. E-mail: tk.ramirezv@gmail.com
ORCID: https://orcid.org/0000-0002-2724-9282
Google Scholar: https://scholar.google.com/
citations?user=EF6AVEsAAAAJ&hl=es
thai Khan
ramírez-viga
1
study strategies for arbuscular mycorrhiza in mangroves and an
approximation to scales perspective
universciencia - año 20 - núm. 59 - 2022 - issn 1665-6830
que la asociación micorrízica arbuscular prevalece
en ellos (Radhika y Rodrigues, 2007), por lo que el
estudio acerca de su función e importancia ha ido
incrementándose. Estudios experimentales sugieren
que los hongos micorrizógenos arbusculares
son simbiontes ecaces e importantes en los
humedales, dado que proveen benecios en cuanto
a la toma de nutrimentos y a su vez incremento
de biomasa y tolerancia al estrés a las plantas con
las que se asocian (Ramírez-Viga et al., 2018); sin
embargo, aún queda mucho por comprender a
nivel población, comunidad y ecosistema.
Dentro de los humedales se pueden nombrar
muchos hábitats diferentes, incluyendo ecosistemas
de inundación permanente, inundación temporal,
con inuencia de salinidad al encontrarse en las
costas o sin ella al encontrarse tierra adentro, lóticos
o lénticos, hallados en zonas tropicales, templadas
y frías (Kent, 2001). Ejemplos de humedales son
las marismas, los pantanos, los arrozales y los
manglares.
Los manglares son humedales establecidos
en costas tropicales y subtropicales (Spalding,
Kainuma y Collins, 2010), por lo que los organismos
que en ellos habitan reciben presiones ambientales
derivadas de la inundación y la salinidad; además,
su medio abiótico puede llegar a ser muy dinámico
debido a que el nivel del agua en el sustrato (y por
lo tanto el nivel de salinidad y una serie de otras
condiciones edcas, como la disponibilidad de
nutrientes y el nivel de oxígeno en el sustrato) suele
variar de manera contrastante de acuerdo con la
estacionalidad (por ejemplo, temporadas de lluvia y
sequía) y de acuerdo al nivel de la marea (Tomlinson,
1986; Moreno-Casasola, Peres-Barbosa y Travieso-
Bello, 2006, Rzedowski, 2006; Rahaman et al.,
2013; Hossain y Nuruddin, 2016; Ramírez-Viga et
al., 2020a).
INTRODUCCIÓN
2
La micorriza arbuscular es una asociación
establecida entre hongos microscópicos (Spatafora
et al., 2016) y aproximadamente dos tercios de las
especies de plantas (Helgason y Fitter, 2009). De
esta asociación, los hongos, que son heterótrofos y
simbiontes obligados, se benecian con la obtención
de carbohidratos producto de la fotosíntesis que
llevan a cabo las plantas; mientras que estas, a su
vez, se benecian de la extensión de su zona de
adquisición de agua y nutrimentos (Clark y Zeto,
2000; Smith y Read, 2008), que pueden llegar a ser
escasos en el suelo. Los hongos pueden entregar
hasta el 80% de fósforo y el 25% de nitrógeno de
la planta (Marschner y Dell, 1994). De esta manera,
la asociación micorrzica arbuscular inuencia
la adecuación de las plantas individuales (Koide,
2010), pero también inuencia la estructura de
las comunidades vegetales (Van der Heijden et al.,
1998) y el movimiento de materia y energía en los
ecosistemas (Klironomos et al., 2000). Sin embargo,
aún no se comprenden del todo los factores que
controlan su funcionamiento (Johnson, 2010).
Esta asociación se encuentra presente en los
ecosistemas terrestres, tales como bosques y selvas,
jugando un papel fundamental en muchos de ellos
(Kohout, et al. 2015), pero hasta hace algunos años
se discutía su función en ecosistemas inundados o
inundables, debido a que los hongos formadores
de micorriza necesitan oxígeno para subsistir
(elemento que puede llegar a ser escaso en el suelo
de tales ecosistemas). A estos ecosistemas hallados
en la transición entre la tierra y el agua, en los cuales
el agua supercial se halla usualmente a nivel del
suelo, o bien, este se encuentra cubierto por un
nivel somero de agua, se les denomina humedales
(Kent, 2001). En años recientes se ha encontrado
2
Artículo original y derivado del proyecto de investigación titulado:
“Ensayo de la candidatura. La asociación micorrízica
abuscular en los manglares. Avicennia germinans como
modelo de estudio” en el Posgrado en Ciencias Biológicas.
Facultad de Ciencias de la Universidad Nacional Autónoma de
México. Ciudad de México, México.
8
EstratEgias dE Estudio dE la intEracción micorrÍzica arbuscular En los manglarEs y aproximación
a la pErspEctiva dE Escalas - thai Khan ramÍrEz-viga
Los mangles, son especies arbóreas que se
establecen en los manglares y que cuentan con
adaptaciones que les permiten prosperar en estos
ambientes tan particulares. Los mangles se asocian
de manera natural con los hongos micorrizógenos
arbusculares (Kumar y Ghose, 2008; D’Souza y
Rodrigues, 2013a; D’Souza y Rodrigues, 2013b;
Gupta, Bihari y Sengupta, 2016), lo cual sugiere
no solo que estos últimos se encuentran también
capacitados para sobrevivir en las condiciones de
estos humedales, sino que, además, el impacto de
su presencia sería observable en todas las escalas
de organización de los organismos, a partir de
nivel individual observado sobre el desempeño
de las plantas con las que se asocian, hasta el nivel
población (conjunto de individuos pertenecientes
a la misma especie), comunidad (conjunto de
poblaciones que interactúan entre sí) y ecosistema
(comunidades de organismos que interactúan con
su medio ambiente, interactuando de este modo
factores bióticos y abióticos).
Los manglares son ecosistemas de
fundamental importancia ecológica, que además
brindan numerosos servicios ecosistémicos al
hombre (Ramsar, 2006). El manglar es considerado
uno de los ecosistemas más productivos del
planeta, debido a que las corrientes de agua
(mareas, ríos y escurrimientos terrestres) aportan
nutrimentos y sedimentos desde el continente
u otros ecosistemas vecinos (pastos marinos y
arrecifes de coral), y modulan el intercambio de
los mismos, además de agua y organismos (Yáñez-
Arancibia, Twiley y Lara-Domíngiez, 1998; Botello
et al., 2010). Los manglares sirven como sistemas
naturales de control y barrera contra inundaciones
e intrusión salina, control de la erosión, protección
a la costa de huracanes, mantenimiento de los
procesos de acreción, sedimentación y formación
de turba, adems de fungir como ltro biológico
(por remoción de nutrimentos y toxinas) (Agraz-
Hernández et al., 2006) y sostener una compleja
cadena alimenticia (Botello et al., 2010). Estos
ecosistemas son el hábitat de especies de peces,
crustáceos y moluscos de importancia ecológica
y comercial, y constituyen zonas de refugio y
alimentación de fauna silvestre amenazada y
en peligro de extinción, así como de especies
endémicas y migratorias (Feller y Sitnik, 1996;
Agraz-Hernández et al., 2006; Botello et al., 2010).
Además de la pesca, el manglar es aprovechado
por el hombre para la obtención de madera para
construcción o leña, la extracción de sal, de taninos
(utilizados para el curtido y tinción), hojas y corteza
para uso medicinal, sin contar el uso recreativo,
estético, cultural y educativo que se le da (Agraz-
Hernández et al., 2006).
A pesar de su importancia, los ecosistemas de
manglar se hayan en zonas de particular interés para
cambio de uso de suelo y explotación de recursos,
lo cual los ha puesto en riesgo, pese a los esfuerzos
de conservación internacionales. Dicho riesgo se
extiende también a las pesquerías, las zonas costeras
habitadas ante el impacto de tormentas y huracanes,
además de los ecosistemas que colindan con ellos,
pues el ujo de materia se haya en estrecha asociación
(Díaz, 2011). El estudio de la micorriza arbuscular
en los manglares se ha incrementado en años
recientes ante: 1) el reconocimiento y difusión de la
importancia de estos ecosistemas, 2) los hallazgos
de la prevalencia de los hongos micorrizógenos
arbusculares en ellos, y 3) la perspectiva de que el
manejo de esta asociación pudiera ser de utilidad
en la restauración de los sistemas perturbados. Para
aclarar dicha perspectiva, es necesario incrementar
la comprensión acerca de su funcionamiento e
importancia en los manglares.
9
universciencia - año 20 - núm. 59 - 2022 - issn 1665-6830
A la fecha, una cantidad considerable de
estudios a nivel mundial han registrado la presencia
de la micorriza arbuscular en los manglares,
abundando en mayor medida estudios en China
e India. En México, hasta hace una década, esta
resultaba un área de investigación escasamente
abordada, pero el interés en ella ha crecido en los
últimos años, contando ya con algunos estudios de
campo publicados (Ramírez-Viga et al., 2020 a, b;
Martínez-Hernández et al., 2021). Dado lo anterior,
se considera pertinente una reexión con respecto
al análisis de la función de la micorriza arbuscular
a través de escalas en los manglares, partiendo de
algunas generalidades de los humedales.
DESARROLLO
El presente artículo corresponde a una investigación
de tipo documental, siendo una aproximación a las
estrategias de estudio de la micorriza arbuscular
en los humedales, con particular enfoque en
los manglares, bajo la perspectiva de escalas de
organización biológica. Para ello, se tomaron en
cuenta los siguientes niveles de organización:
individuo, población, comunidad y ecosistema,
considerando la propuesta de Johnson et al. (2006)
y Johnson (2010). La búsqueda de literatura se
llevó a cabo sin delimitación temporal para libros
y artculos publicados en revistas cientcas, en
idioma español e inglés, utilizando las palabras
clave: manglar, mangle, hongos micorrizógenos
arbusculares, micorriza arbuscular, humedales,
efectividad, dependencia micorrízcica, población,
comunidad, ecosistema.
RESULTADOS
Estrategias para el estudio de la micorriza arbuscular en los
manglares
Los hongos formadores de micorrizas arbusculares,
o también llamados hongos micorrizógenos
arbusculares (HMA), se asocian con las plantas
y a dicha asociación se le denomina micorriza
arbuscular. Las esporas de los HMA (estructuras de
resistencia y reproductoras asexuales) germinan en
el suelo y forman hifas (lamentos, ramicados o no,
de tamaño microscópico), que reunidas forman el
cuerpo vegetativo de los hongos: el micelio (Oxford
University Press, 2021). Por medio de las hifas, los
HMA se unen a las raíces de las plantas y dentro
de estas forman estructuras de distribución (hifas
intraradicales), almacenamiento (vesículas, que
son hifas “hinchadas” llenas de cuerpos lipídicos),
resistencia (esporas intraradicales) e intercambio
simbiótico (arbúsculos, que son hifas intraradicales
ramicadas en forma de “rbol”) (Smith y Smith,
1997; Peterson, Massicotte y Melville, 2004; Smith
y Read, 2008). A la proporción de espacio de la raíz
de la planta ocupada por los HMA se le conoce
como porcentaje de colonización micorrízica o
porcentaje de colonización radical.
La estimación del porcentaje de colonización
radical por parte de los HMA es una técnica
ampliamente utilizada para el estudio de la
asociación micorrízica arbuscular en sistemas
naturales y experimentales (McGonigle et al., 1990).
La colonización micorrzica es una manera conable
(Hart y Reader, 2002a) para determinar la densidad
de ocupación en la raíz por el hongo (Hernández-
Cuevas et al., 2008) y ha resultado una valiosa
10
EstratEgias dE Estudio dE la intEracción micorrÍzica arbuscular En los manglarEs y aproximación
a la pErspEctiva dE Escalas - thai Khan ramÍrEz-viga
medida para identicar la presencia de la asociación
micorrízica arbuscular en numerosos ecosistemas
de humedal (Mohankumar y Mahadevan, 1986;
Carvalho, Caçador y Martins- Loução, 2001; Bauer
et al., 2003). La mayoría de los estudios realizados
en campo en ecosistemas de manglar reportan tal
medida, a menudo acompañada de la densidad
de esporas (número de esporas en determinada
cantidad de suelo) en la rizósfera de los hospederos
(Lingan, Tholkappian y Sundaram, 1999; Sengupta
y Chaudhuri, 2002; D’Souza y Rodrigues, 2013a;
Wang et al., 2014; Hu et al., 2015; Ramírez-Viga et
al., 2020 a, b; Gaonkar y Rodrigues, 2020; Martínez-
Hernández et al., 2021).
Con la revisión del porcentaje de colonización
radical, es posible saber si los HMA se encuentran
en las raíces de las plantas de interés en forma de
micelio diferenciado en estructuras fúngicas (hifas,
vesículas, arbúsculos, enrollamientos y esporas) y
en qué proporción. Ello representa una primera
aproximación hacia el conocimiento de los HMA
en el sistema estudiado (Hernández-Cuevas et al.,
2008), pero no reeja la efectividad (entendida como
grado de benecio) del endóto (el hongo) sobre el
hospedero (la planta). Algunas veces hasta un 10%
de colonización puede marcadamente incrementar
el crecimiento de la planta, de modo que cantidades
bajas de infección no necesariamente implican
pobre funcionalidad (Mosse, 1981; Cuenca, 2015).
El porcentaje de colonización falla como
variable predictiva de la efectividad porque es el
resultado de dos procesos interdependientes: el
crecimiento de la raíz y la invasión fúngica exitosa;
procesos que a su vez dependen de los genotipos
involucrados, de la cantidad y distribución del
inóculo (estructuras a partir de las cuales puede
originarse una nueva colonización de hongos
en las raíces) en el suelo (Allen, 2001). Treseder
(2013) llevó a cabo un meta-análisis para explorar
la relación entre el crecimiento y contenido de
fósforo en los tejidos de las plantas asociadas con
HMA, y encontró que conforme se incrementa la
extensión de la colonización radical por parte de los
HMA, estas dos variables de respuesta a menudo se
incrementan, sin embargo, también identicó una
variación sustancial entre los diferentes ensayos, por
lo que no termina de ser una variable conable para
hacer inferencias con respecto a la funcionalidad.
Aun con la limitante antes señalada, el
porcentaje de colonización brinda información
importante: 1) si la planta es susceptible de establecer
la asociación y qué porcentaje de ocupación tiene el
hongo en sus raíces bajo determinadas condiciones,
2) si algún factor suprime la colonización por
completo, entonces se puede inferir que es
perjudicial para el establecimiento de la asociación,
y 3) la presencia de arbúsculos y enrollamientos
indica que la asociación es funcional al momento de
la cosecha (aun cuando el intercambio simbiótico se
puede realizar también en las hifas intracelulares).
La información que ofrece este método es un
punto de partida que permite contrastar distintas
condiciones que pueden inuenciar la infección
por parte de los HMA.
Hart y Reader (2002b) aconsejan
complementar la información que arroja el
porcentaje de colonización intrarradical, con
medidas del micelio extrarradical (conteo de
micelio externo) (Miller y Jastrow, 1992; Brundrett,
Melville y Peterson, 1994) y establecen que esto es
importante para aproximarse a una representación
más precisa de la comunidad de HMA bajo estudio.
Esta es una variable que convendría explorar para
ampliar la comprensión de la micorriza arbuscular
en los manglares.
11
universciencia - año 20 - núm. 59 - 2022 - issn 1665-6830
La micorriza arbuscular en los manglares a través de escalas.
El estudio de la efectividad y dependencia mocorrízicas bajo
esta perspectiva
Los hongos micorrizógenos y las plantas que se
asocian con ellos formando la micorriza, llevan
a cabo funciones importantes que pueden ser
observadas a distintas escalas de organización, por
ejemplo, los hongos micorrizógenos inuencian
el estatus nutrimental de sus hospederos
(individuo) (D’souza y Rodrigues, 2017), el
tamaño y jerarquía reproductiva de las poblaciones
vegetales (población) (Koide y Dickie, 2002)
y el almacenamiento de carbono en el suelo y la
estabilidad de los suelos (ecosistema) (Neergaard
y Petersen, 2000; Wang et al., 2016); asimismo,
las poblaciones de hongos micorrizógenos y de
plantas interactuantes inuencian la estructura de
las comunidades (Gange, 1993).
El papel y el funcionamiento de la micorriza
arbuscular en los humedales no son completamente
comprendidos hasta la fecha. Se ha reportado la
asociación en tales ecosistemas y se ha relacionado
su variación con las condiciones de inundación,
fertilidad o salinidad registrados en los mismos, pero
pocos estudios se han llevado a cabo con respecto
a la efectividad de los HMA y la dependencia
micorrízica de las plantas de humedal silvestres, y
aún menos en especies arbóreas (Turjaman et al.,
2008; Lamar y Davey, 1988; Ramírez-Viga et al.,
2018). En cuanto a los manglares, se ha encontrado
que algunas especies de mangle al asociarse con los
HMA se benecian de una absorción ms eciente
de fósforo, nitrógeno y potasio, mayor vitalidad
de sus raíces (habilidad de absorción, síntesis,
oxidación y reducción de la raíz) e incremento de
biomasa (Wang et al., 2011; Xie et al., 2014; D’souza
y Rodrigues, 2017). A la fecha no se han publicado
estudios de este tipo con las especies de mangle que
se distribuyen en México.
Johnson (2010) y Johnson et al. (2006)
proponen que los resultados de la investigación
de relaciones HMA-planta individuales pueden ser
analizados a través de una serie de modelos que
ayudan a extrapolar la información que se genera
de manera restringida (en nivel individuo) a niveles
más altos de organización (población, comunidad
y ecosistema). Estos autores establecen que los
estudios de las relaciones micorrízicas, a través de
escalas, facilitan el entendimiento de los mecanismos
y consecuencias de su funcionamiento. Además de
que los modelos analizados por Johnson et al. (2006)
brindan herramientas para analizar la información
existente, plantean un antecedente de cómo podría
dirigirse la investigación de la micorriza de manera
que esta extrapolación e interpretación sean cada
vez más fáciles de llevar a cabo. Los autores postulan
que el uso de esta perspectiva conduce a la creación
de modelos más descriptivos y predictivos, capaces
de guiar las decisiones de manejo.
Existen dos experimentos elementales para el
estudio de la micorriza arbuscular en los humedales
bajo la perspectiva de Johnson et al. (2006): la
dependencia micorrízica y la efectividad de los
HMA (Menge et al., 1978; Janos, 2007). El análisis
de la efectividad permite medir el benecio que las
plantas reciben de sus simbiontes micorrizógenos,
esto puede observarse en términos de generación
de biomasa (y parámetros que conducen a ello
como la adquisición de nutrimentos o la tasa
fotosintética) o de adecuación (cuando se extienden
los experimentos hasta la edad reproductiva de las
plantas). El benecio de la asociación es dependiente
de varios factores, tales como el estatus nutrimental
del suelo, la identidad de los simbiontes y cualquier
12
EstratEgias dE Estudio dE la intEracción micorrÍzica arbuscular En los manglarEs y aproximación
a la pErspEctiva dE Escalas - thai Khan ramÍrEz-viga
factor que modique la adquisición de los elementos
de intercambio simbiótico (salinidad, inundación,
cantidad de luz, etcétera) (Hoeksema et al., 2010;
Johnson, 2010; Ramírez-Viga et al., 2018). Por
otro lado, los taxas de plantas varían grandemente
en cuanto a qué tanto dependen de los HMA para
la adquisición de fósforo, y esto inuencia sus
respuestas al enriquecimiento (o decremento) de
los recursos aéreos y subterráneos (Johnson, 2010);
los ensayos que evalúan este aspecto se denominan
experimentos de dependencia micorrízica. El único
estudio publicado que a la fecha ha evaluado la
dependencia micorrízica en una especie de manglar
es el de Xie et al. (2014), encontrando que Kandelia
obovata es dependiente de la asociación.
Al brindar información acerca de los
benecios que obtiene la planta de la asociación
con los HMA, la evaluación de la dependencia
micorrízica y la efectividad, representan un punto de
partida para explorar el balance y el funcionamiento
de la micorriza en los ecosistemas. Establecer estos
experimentos permite probar el efecto de los
HMA sobre las plantas bajo distintos escenarios
ambientales y de interacciones bióticas, lo cual
facilita aproximarse a las condiciones en las que la
asociación se desarrolla en la naturaleza, y permite
realizar interpretaciones con respecto a procesos
que ocurren realmente en los ecosistemas que se
tratan de comprender. La selección de las variables
de respuesta adecuadas en los experimentos de
efectividad resulta fundamental para atender
esta cuestión. El uso de un esquema que facilite
contrastar información y la selección de variables
relevantes seria probablemente de ayuda.
En la Figura 1 se presenta un esquema
que puede utilizarse como base para el diseño de
estos experimentos para las especies de humedal
y de manglar. Al esquematizar el conocimiento del
sistema de estudio, pretende facilitar la comparación
y selección de variables relevantes. Los valores
de las variables y la identidad taxonómica de los
simbiontes involucrados en la micorriza arbuscular,
potencialmente serán diferentes dependiendo
del humedal que se pretenda estudiar; asimismo,
pueden cambiar de acuerdo con la estacionalidad
ambiental. Con este esquema se puede analizar la
información existente y también puede guiar en el
diseño de los experimentos. Una vez que se tiene
clara la pregunta a resolver en el estudio, se puede
comenzar a diseñar el experimento tomando en
cuenta este esquema y avanzando por pasos:
1. Determinación del nivel de organización
requerido para evaluar los efectos de la asociación.
Por ejemplo, si es a nivel individual, se colocaría el
nombre de las especies que se van a involucrar; si
se tratara de un análisis a nivel poblacional o a nivel
comunidad, se completara con echas la posible
dirección de las inuencias. Las interpretaciones en
sentido de presión selectiva se podrían realizar del
mismo modo.
2. Selección de variables. Colocar en los
espacios correspondientes los valores que se han
reportado para las distintas variables de interés en
los sistemas naturales y analizar si son intervalos
muy amplios o no, tratando de detectar si hay
grandes variaciones espaciales y estacionales en el
humedal de interés y plantear si se requiere (y es
posible dentro de los alcances del estudio) establecer
más de un escenario de fertilidad, inundación o
salinidad, por ejemplo. Este ejercicio facilita la tarea
de seleccionar, siempre de acuerdo con el objetivo
y los alcances del estudio, las variables moderadoras
y de respuesta más relevantes para el sistema de
estudio.
3. Examinar esquemas con los distintos
escenarios. Esto con la nalidad de contrastar las
13
universciencia - año 20 - núm. 59 - 2022 - issn 1665-6830
posibles interacciones que se presentarán en el
sistema y los posibles resultados.
Figura 1. Esquema para el análisis de
funcionamiento de la micorriza arbuscular
a través de escalas
Fuente: elaboración propia.
El esquema de la Figura 1 resalta las variables que,
de acuerdo con las revisiones de Johnson (2010)
y Johnson et al. (2006), se ha encontrado son más
relevantes para la asociación micorrízica arbuscular
(con énfasis en las que son relevantes para los
humedales costeros) y permite la predicción de
inuencias (y la consideración de los efectos
sinérgicos de agregar la interacción entre variables
que a su vez afectan a otras). A continuación, se
describen los elementos de dicha gura.
La micorriza es la asociación de plantas y de
hongos micorrizógenos arbusculares (HMA), por lo
que, tal como en Johnson, Graham y Smith (1997) se
representa como la intersección entre los recuadros
correspondientes a cada simbionte. Esta interactúa
a través de los simbiontes con su medio (edco y
aéreo) recibiendo inuencias de diversos factores
(echas negras) y afectando su medio de vuelta
(echas grises). La expresión de la micorriza puede
observarse en ambos simbiontes y varía de acuerdo
con los genotipos implicados. Del mismo modo, de
acuerdo con dicha expresión varia su efecto sobre
el medio y el efecto que el medio tiene sobre de los
simbiontes. Diferentes taxas de plantas interactúan
con diversos taxas de hongos (números en
subíndices denotan diferentes taxas) y los resultados
serán particulares de la combinación (taxas más
abundantes son representados con tamaño de
fuente más grande y taxas menos abundantes
con tamaño de fuente ms pequeño). Con echas
punteadas se representan interacciones que podrían
ser de particular importancia en los humedales
costeros, como los manglares, considerando en el
esquema a especies con aerénquima en sus raíces y
con capacidad de exclusión de sales. Las variables
dentro de un mismo bloque interactúan entre sí y las
echas denotan interacción a través de bloques. Los
ujos de inuencia se mueven en distintos niveles:
a nivel individual (por ejemplo, la interacción
de una planta, considerando que recibe efectos
de los HMA), a nivel poblacional (por ejemplo,
considerando que en HMA1 es una población que
cuenta con individuos que interactúan entre sí), a
nivel comunidad (interacción de plantas y hongos y
con la dems biota; pudiendo agregar ms echas
para representar las inuencias entre las especies
a examinar) y a nivel ecosistema (al interactuar las
distintas comunidades con su entorno abiótico).
Al examinar e ir llenando el esquema de la
gura 1 (añadiendo complejidad con las relaciones
entre individuos y poblaciones) se va colectando
información acerca del ecosistema de interés. Para
estudiar a la simbiosis micorrízica arbuscular a
través de escalas, Johnson (2010) y Johnson et al.
(2006) proponen una serie de elementos que son
relevantes de registrar. En los siguientes párrafos se
14
EstratEgias dE Estudio dE la intEracción micorrÍzica arbuscular En los manglarEs y aproximación
a la pErspEctiva dE Escalas - thai Khan ramÍrEz-viga
parte de ellos para establecer un panorama general
del estudio de dicha simbiosis en los manglares:
(a) Caracterización del sistema en cuanto a la identidad de
los simbiontes
La mayoría de los estudios de campo en ecosistemas
de manglar registran la identidad de las plantas y de
los HMA asociados a sus rizósferas, es decir, los que
se hallan en la periferia de las raíces (Gopinathan,
Mahesh y Durgadevi, 2017; Gaonkar y Rodrigues,
2020; Ramírez-Viga et al., 2020 a, b; Martínez-
Hernández et al., 2021); sin embargo, aunque
potencialmente todas las especies de la rizósfera
podrían colonizar las raíces de la planta de interés,
no se tiene la certeza de cuáles están y cuáles no están
interactuando con ella al momento de la cosecha.
Dado lo anterior, algunos estudios han registrado
la identidad de los simbiontes que se encuentran
dentro de las raíces de especies vegetales que se
establecen en los manglares (Wang et al., 2011;
Wang et al., 2015; Deepika y Kothamasi, 2021).
Asimismo, ya se han comenzado a manejar algunas
especies fúngicas y vegetales en experimentos de
efectividad y dependencia micorrízica (Wang et al.,
2011; Xie et al., 2014; D’souza y Rodrigues, 2017).
(b) Caracterización nutrimental
Esto implica la caracterización del ambiente
edco, incluyendo la proporción C:N:P en los
tejidos y metabolismos de los organismos. De
acuerdo con Johnson et al. (2006), esta proporción
puede ser una variable de respuesta poderosa para
elucidar las dinmicas de relaciones interespeccas
y procesos ecosistémicos. La información de las
proporciones C:N:P en los humedales es muy escasa
(Wigand y Stevenson, 1994). Diseñar estudios
donde se exploren tales proporciones y contrastar
la información resultante con los modelos
estequiométricos existentes, representaría un paso
importante en la búsqueda de entendimiento del
papel de la micorriza en los sistemas de manglar.
(c) Identicación de factores bióticos y abióticos (además de
los nutrimentos) que afectan los resultados de la simbiosis
Para las plantas de humedal, la fertilidad del suelo,
la inundación, la salinidad y la fenología pueden ser
las variables más relevantes en cuanto a su efecto
sobre los resultados de la simbiosis. Ipsilantis y
Sylvia (2007), por ejemplo, encontraron que el
impacto de la asociación en las plantas de humedal
es una función de las interacciones complejas
entre los ensamblajes de especies de HMA, las
especies de plantas y las condiciones hidrológicas.
La caracterización del medio abiótico en el que
se desenvuelve la micorriza arbuscular en los
manglares, ha sido una tarea ampliamente abordada
por diversos investigadores (Gopinathan, Mahesh
y Durgadevi, 2017; Ramalho et al., 2017; Ramírez-
Viga et al., 2020a; Gaonkar y Rodrigues, 2020)
y representa la base para el diseño de estudios
experimentales.
(d) Encontrar el sentido de las interacciones entre individuos
y poblaciones cuando existe un efecto de la micorriza
Con respecto a esto, saber qué tan dependientes
son las especies de humedal seguramente dará una
primera idea de qué tanto impacto puede tener
la micorriza a nivel poblacional y comunidad. La
reciprocidad entre especies genera interdependencia
de las poblaciones de plantas y de hongos, y tiene
15
universciencia - año 20 - núm. 59 - 2022 - issn 1665-6830
consecuencias importantes en las dinámicas de
comunidad y coevolutivas (Johnson et al., 2006).
Algunos estudios en humedales ya han abordado
el efecto de la simbiosis a nivel comunidad. Eberl
(2011) en un humedal de California encontró que
las asociaciones micorrzicas pueden inuenciar
la producción de biomasa en plantas invasoras
del género Spartina y esto puede contribuir a un
éxito de invasión incrementado. Tang et al. (2009)
reportaron que la estimulación de la micorriza con
CO
2
puede impactar la interacción competitiva de
pastos C4 con plantas de arroz C3. En los manglares,
el estudio de Deepika y Kothamasi (2021) reporta
que la identidad de las plantas hospederas posee un
papel principal en la formación de las comunidades
de HMA.
(e) Identicación del impacto de la micorriza a nivel
ecosistémico
Por ejemplo, la cantidad de biomasa fúngica (intra y
extrarradical) en los humedales para estimar qué tan
extensas son sus redes y si son equiparablemente
importantes como reservorios de carbono a lo
que son en los ecosistemas terrestres, o estimar
su función en la estructura de los suelos de los
manglares que pueden poseer pocas partículas de
adhesión (Aguilera, 1989). En los manglares ya
se ha comenzado a estudiar la contribución de la
glomalina a las reservas de nitrógeno y carbono del
sustrato (Wang et al., 2018; Tian et al., 2020).
Los modelos de cadenas trócas pueden
ayudar a relacionar las interacciones nutrimentales
entre las plantas y los hongos micorrizógenos con
las interacciones entre otros organismos (Johnson et
al., 2006). Estas relaciones podrían incluir parásitos
y patógenos, herbvoros, bacterias benécas,
artrópodos que oxigenan el suelo en los manglares,
etcétera. En los manglares, el estudio de Yu et al.
(2021) podría considerarse una aproximación a esta
perspectiva, sugiriendo una cooperación positiva
de los HMA con diazótrofos, misma que podría
promover la eciencia de jación de N en estos
ecosistemas.
Incorporar las dinmicas de las redes trócas
en los modelos a nivel población y comunidad
puede mejorar la habilidad de los investigadores
y manejadores para predecir los resultados de las
interacciones entre especies. Esto es importante
para el uso de la micorriza en los escenarios de
restauración, porque muchos tipos de disturbio
afectan la disponibilidad de nutrientes y la estructura
de la comunidad del suelo (Johnson et al., 2006);
por ejemplo, Wang et al. (2014) encontraron que
la descarga de aguas residuales puede reducir
los potenciales benecios de los HMA en los
ecosistemas de manglar.
Existe un gran sesgo de información con
respecto a los estudios de tipo experimental para
las especies arbóreas de humedal y particularmente
de manglar. La escasez de trabajos experimentales
probablemente se debe a la complicación
logística de establecer experimentos con distintos
tratamientos de fertilidad, inundación o salinidad
durante un periodo largo de tiempo para obtener
patrones claros, sin embargo, en el caso de las
especies que se manejan para reforestación, el
estudio podría acotarse al tiempo en el que las
plántulas son introducidas al campo. Por otro lado,
se han reportado efectos positivos de la asociación
en especies arbóreas de manglar ya a los dos meses
de vida (Wang et al., 2010), por lo que estudios de
al menos seis meses posiblemente seran sucientes
para obtener información útil.
16
EstratEgias dE Estudio dE la intEracción micorrÍzica arbuscular En los manglarEs y aproximación
a la pErspEctiva dE Escalas - thai Khan ramÍrEz-viga
CONCLUSIÓN
El registro de la efectividad de los hongos
micorrizógenos arbusculares y la dependencia de las
especies vegetales de manglar a la asociación con los
mismos, así como la conceptualización del estudio
de dicha asociación bajo la perspectiva de escalas,
resultan fundamentales para la comprensión de su
funcionamiento e impacto en estos ecosistemas.
En los manglares tales estudios son aún muy
escasos y en México no se ha publicado ninguno
de dependencia micorrízica ni de efectividad a la
fecha.
En los humedales, el estudio de la micorriza
arbuscular comienza a ofrecer una perspectiva a
diferentes escalas de organización, pero en caso
de los manglares, siendo aún la investigación
exploratoria en muchas áreas, el panorama se centra
en la caracterización de los simbiontes, y el registro
del porcentaje de colonización y la densidad de
esporas bajo las condiciones ambientales en campo.
Los estudios a niveles más altos de organización
son recientes y escasos, por lo que se requiere
incrementar la complejidad en el estudio de la
micorriza de los manglares y siendo estos un tipo
de humedal, bien se podría partir de los patrones
registrados en otros humedales con características
similares para el diseño de los estudios.
Agradecimientos
A la Dra. María Patricia Guadarrama Chávez, por
su revisión al artículo y valiosas sugerencias.
Al Dr. Francisco Xavier Chiappa Carrara, a la
Dra. María Patricia Guadarrama Chávez, a la Dra.
Silvia Castillo Argüero y al Dr. José Alberto Ramos
Zapata, pues bajo su tutela se desarrolló parte de
esta investigación.
Dr. Jorge Alejandro López Portillo Guzmán,
la Dra. Silvia Castillo Argüero, la Dra. Sara Lucía
Camargo Ricalde, el Dr. Guillermo Pedro Ángeles
Álvarez y el Dr. Francisco Javier Álvarez Sánchez,
quienes, en función de sinodales de candidatura
al grado de doctora en ciencias, sugirieron la
perspectiva tomada como directriz en la presente
investigación.
Al Posgrado en Ciencias Biológicas de la
Universidad Nacional Autónoma de México, ya
que dentro de las actividades establecidas en el
programa se realizó parte de la investigación para
este artículo.
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología
por la beca otorgada durante los estudios de
posgrado en la institución antes nombrada.
REFERENCIAS
Agraz-Hernández, C. M., Noriega-Trejo, R.,
López-Portillo, J., Flores-Verdugo. F. y
Jiménez-Zacarías, J. (2006). Guía de Campo.
Identicación de los Manglares en Mxico.
Universidad Autónoma de Campeche.
Aguilera, N. (1989). Tratado de edafologa de Mxico.
Tomo I. Facultad de Ciencias, Dirección
General de Publicaciones.
Allen, M. F. (2001). Modeling arbuscular mycorrhizal
infection: is % infection an appropriate
variable? Mycorrhiza, 10, 255-258. https://
doi.org/10.1007/s005720000081.
17
universciencia - año 20 - núm. 59 - 2022 - issn 1665-6830
_______(2013b). Seasonal diversity ofarbuscular
mycorrhizal fungi in mangroves of
Goa, India. International Journal of
Biodiversity, 2013, 1-7. https://doi.
org/10.1155/2013/196527.
_______(2017). Enhancement of growth in
mangrove plant (Ceriops tagal) by
Rhizophagus clarus. Journal of Plant
Nutrition, 40(3), 365-371. https://doi.org
/10.1080/01904167.2016.1240197.
Deepika, S. y Kothamasi, D. (2021). Plant hosts
may inuence arbuscular mycorrhizal
fungal community composition in
mangrove estuaries. Mycorrhiza. https://
doi.org/10.1007/s00572-021-01049-y
Díaz, M. (2011). Una revisión sobre los manglares:
características, problemáticas y su marco
jurídico. Importancia de los manglares, el
daño de los efectos antropogénicos y su
marco jurídico: caso sistema lagunar de
Topolobampo. Ra Ximhai, 7(3), 355-369.
Disponible en: https://www.redalyc.org/
articulo.oa?id=46121063005.
Eberl, R. (2011). Mycorrhizal association with
native and invasive cordgrass Spartina spp.
in San Francisco Bay, California. Aquatic
Biology, 14, 1-7. https://doi.org/10.3354/
ab00378.
Feller, I. y Sitnik, M. (1996). Mangrove Ecology: A
Manual for a Field Course A Field Manual
Focused on the Biocomplexity on Mangrove
Ecosystems. Smithsonian Institution.
Gange, A. C. (1993). Vesicular-Arbuscular
Mycorrhizal Fungi: A Determinant of
Plant Community Structure in Early
Succession. Functional Ecology, 7(5), 616-
622. https://doi.org/10.2307/2390139.
Bauer, C., Kellogg, C. H., Bridgham, S. D. y
Lamberti, G. A. (2003). Mycorrhizal
Colonization Across Hydrologic
Gradients in Restored and Reference
Freshwater Wetlands. Wetlands, 23(4),
961-968. https://doi.org/10.1672/0277-
5212(2003)023[0961:MCAHGI]2.0.
CO;2.
Botello, A. V., Villanueva, S., Gutiérrez, J. y Rojas, J.
L. (2010). Vulnerabilidad de las zonas costeras
mexicanas ante el cambio climático. Gobierno
del Estado de Tabasco, SEMARNAT-
INE, Universidad Autónoma de
Campeche.
Brundrett, M., Melville L. y Peterson, L. (1994).
Practical Methods in Mycorrhiza Research.
Mycologue Publications.
Carvalho, L. M., Caçador, I. y Martins-Loução, M.
(2001). Temporal and spatial variation
of arbuscular mycorrhizas in salt marsh
plants of the Tagus estuary (Portugal).
Mycorrhiza, 11, 303-309. https://doi.
org/10.1007/s00572-001-0137-6.
Clark, R. B. y Zeto, S. K. (2000). Mineral Acquisition
by Arbuscular Mycorrhizal Plants. Journal
of Plant Nutrition, 23(7), 867-902. https://
doi.org/10.1080/01904160009382068.
Cuenca, G. (2015). Las micorrizas arbusculares:
aspectos teóricos y aplicados. Ediciones IVIC,
Instituto Venezolano de Investigaciones
Cientcas (IVIC).
D’Souza, J. y Rodrigues, B. (2013a). Biodiversity
of Arbuscular Mycorrhizal (AM) fungi in
mangroves of Goa in West India. Journal
of Forestry Research, 24, 515-523. https://
doi.org/10.1007/s11676-013-0342-0.
18
EstratEgias dE Estudio dE la intEracción micorrÍzica arbuscular En los manglarEs y aproximación
a la pErspEctiva dE Escalas - thai Khan ramÍrEz-viga
Hernández-Cuevas, L., Guadarrama-Chávez, P.,
Sánchez-Gallen, I. y Ramos-Zapata, J.
(2008). Micorriza arbuscular, colonización
intrarradical y extracción de esporas del
suelo. En Álvarez-Sánchez, J. y Monroy,
A. (Eds.). Técnicas de estudio de las asociaciones
micorrízicas y sus implicaciones en la restauración.
(Pp. 1-15). Las prensas de ciencias.
Hoeksema, J. D., Chaudhary, V. B. Gehring, C. A.,
Johnson, N., Karst, J., Koide, R. T., Pringle,
A., Zabinski, C., Bever, J. D., Moore, J.
C., Wilson, G. W. T., Klironomos, J. N. y
Umbanhowar, J. (2010). A meta-analysis
of context- dependency in plant response
to inoculation with mycorrhizal fungi.
Ecology Letters, 13, 394-407. https://doi.
org/10.1111/j.1461-0248.2009.01430.x.
Hossain, M. D. y Nuruddin, A. A. (2016). Soil and
mangrove: a review. Journal of Environmental
Science and Technology, 9, 198-207. https://
doi.org/10.3923/jest.2016.198.207.
Hu, W., Wu, Y., Xin, G., Wang, Y., Guo, J. y Peng,
X. (2015). Arbuscular Mycorrhizal Fungi
and their Inuencing Factors for Aegiceras
corniculatum and Acanthus Ilicifolius in
Southern China. Pakistan Journal of Botany,
47, 1,581- 1,586. Disponible en: https://
www.pakbs.org/pjbot/PDFs/47(4)/48.
pdf.
Ipsilantis, I. y Sylvia, D. M. (2007). Interactions
of assemblages of mycorrhizal fungi
with two Florida wetland plants. Applied
Soil Ecology, 35, 261-271. https://doi.
org/10.1016/j.apsoil.2006.09.003.
Janos, D. (2007). Plant responsiveness to
mycorrhizas differs from dependence
upon mycorrhizas. Mycorrhiza, 17, 75-91.
https://doi.org/10.1007/s00572-006-
0094-1.
Gaonkar, S. y Rodrigues, B. F. (2020). Diversity
of arbuscular mycorrhizal (AM) fungi in
mangroves of Chorao Island, Goa, India.
Wetlands Ecology and Management. https://
doi.org/10.1007/s11273-020-09747-8.
Gopinathan, M., Mahesh, V. y Durgadevi, R.
(2017). Seasonal diversity of AM fungi
in mangroves of South East costal area
of Muthupet, India. International journal
of modern research and reviews, 5(1), 1,474-
1,480. Disponible en: http://journalijmrr.
com/wp-content/uploads/2017/04/
IJMRR-360-5.pdf.
Gupta, N., Bihari, K. M. y Sengupta, I. (2016).
Diversity of Arbuscular Mycorrhizal
Fungi in Different Salinity of Mangrove
Ecosystem of Odisha, India. Advances
in Plants and Agriculture Research, 3(1),
00085. https://doi.org/10.15406/
apar.2016.03.00085.
Hart, M. M. y Reader, R. J. (2002a). Does percent
root length colonization and soil hyphal
length reect the extent of colonization
for all AMF? Mycorrhiza, 12, 297-301.
https://doi.org/10.1007/s00572-002-
0186-5.
_______(2002b). Taxonomic basis for variation in
the colonization strategy of arbuscular
mycorrhizal fungi. New Phytologist, 153,
335-344. https://doi.org/10.1046/
j.0028-646X.2001.00312.x.
Helgason, T. y Fitter, A. H. (2009). Natural
selection and the evolutionary ecology of
the arbuscular mycorrhizal fungi (phylum
Glomeromycota). Journal of Experimental
Botany, 60(9), 2,465-2,480. https://doi.
org/10.1093/jxb/erp144.
19
universciencia - año 20 - núm. 59 - 2022 - issn 1665-6830
Koide, R. T. (2010). Mycorrhizal Symbiosis and
Plant Reproduction. En Koltai, H. y
Kapulnik, Y. (Eds.). Arbuscular Mycorrhizas:
Physiology and Function. (Pp. 297- 320).
Springer.
Koide, R. T. y Dickie, I. A. (2002). Effects of
mycorrhizal fungi on plant populations.
Plant and Soil, 244, 307-317. https://doi.
org/10.1023/A:1020204004844.
Kumar, T. y Ghose, M. (2008). Status of
arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) in
the Sundarbans ofIndia in relation to
tidal inundation and chemical properties
of soil. Wetlands Ecology and Management,
16, 471-483. https://doi.org/10.1007/
s11273-008-9085-7.
Lamar, R. T. y Davey, C. B. (1988). Comparative
effectivity of three Fraxinus pennsylvanica
Marsh, vesicular-arbuscular mycorrhizal
fungi in a high- phosphorus nursery soil.
New Phytologist, 109, 171-181. https://
doi.org/10.1111/j.1469-8137.1988.
tb03706.x.
Lingan, V., Tholkappian, P. y Sundaram, M. (1999).
VA- mycorrhizal fungi occurring in the
mangrove vegetation of Pichavaram
forest. Mycorrhiza News, 11, 6-7.
Disponible en: https://eurekamag.com/
research/003/329/003329695.php.
Marschner, H. y Dell, B. (1994). Nutrient uptake
in mycorrhizal symbiosis. Plant and Soil,
159, 89-102. https://doi.org/10.1007/
BF00000098.
Martínez-Hernández, I. A., Rivera-Cruz, M. C.
Carballar-Hernández, S., Trujillo- Narcía,
A., Ortíz-García, C. F. Hernández-Galvez,
G. y Alarcón, A. (2021). Arbuscular
Mycorrhizal Colonization in a Mangrove
Forest Exposed to Weathering Oil for
Half a Century. Water Air Soil Pollut, 232,
34. https://doi.org/10.1007/s11270-
021-04986-8.
Johnson, N. (2010). Resource stoichiometry
elucidates the structure and function of
arbuscular mycorrhizas across scales.
New Phytologist, 185, 631-647. https://doi.
org/10.1111/j.1469-8137.2009.03110.x.
Johnson, N., Graham, J. y Smith, F. (1997).
Functioning of mycorrhizal associations
along the mutualism – parasitism
continuum. New Phytologist, 135, 575-
585. https://doi.org/10.1046/j.1469-
8137.1997.00729.x.
Johnson, N. C., Hoeksema, J. D., Bever, J. D.,
Chaudhary, V. B., Gehring, C., Klironomos,
J., Koide, R., Miller, R. M., Moore, J.,
Moutoglis, P., Schwartz, M., Simard, S.,
Swenson, W., Umbanhowar, J., Wilson,
G. y Zabinski, C. (2006). From Lilliput
to Brobdingnag: Extending Models of
Mycorrhizal Function across Scales.
BioScience, 56(11), 889-900. https://doi.
org/10.1641/0006-3568(2006)56[889:FL
TBEM]2.0.CO;2.
Kent, D. M. (2001). Applied wetlands science and
technology. CRC Press LLC, Boca Raton.
Klironomos, J. N., McCune, J., Hart, M. y Neville,
J. (2000). The inuence of arbuscular
mycorrhizae on the relationship
between plant diversity and productivity.
Ecology Letters, 3, 137-141. ttps://doi.
org/10.1046/j.1461-0248.2000.00131.x
Kohout, P., Doubková, P., Bahram, M., Suda, J.,
Tedersoo, L., Vorisková, J. y Sudová, R.
(2015.) Niche partitioning in arbuscular
mycorrhizal communities in temperate
grasslands: a lesson from adjacent
serpentine and nonserpentine habitats.
Molecular Ecology, 24, 1,831-1,843. https://
doi.org/10.1111/mec.13147.
20
EstratEgias dE Estudio dE la intEracción micorrÍzica arbuscular En los manglarEs y aproximación
a la pErspEctiva dE Escalas - thai Khan ramÍrEz-viga
Oxford University Press (2021). Oxford Languages.
https://languages.oup.com/google-
dictionary-es/
Peterson, R., Massicotte, H. y Melville, L. (2004).
MYCORRHIZAS Anatomy and Cell Biology.
NRC Research Press.
Radhika, K. P. y Rodrigues, B. F. (2007). Arbuscular
mycorrhizae in association with aquatic
and marshy plant species in Goa, India.
Aquatic Botany, 86, 291-294. https://doi.
org/10.1016/j.aquabot.2006.10.009.
Ramalho, I., Alves, D. A., Adriano, F., Oehl, F. y
Costa, L. (2017). Changes in arbuscular
mycorrhizal fungal communities along a
river delta island in northeastern Brazil.
Acta Oecologica, 79, 8e17. https://doi.
org/10.1016/j.actao.2016.12.011.
Ramírez-Viga, T. K., Aguilar, R., Castillo-Argüero,
S., Chiappa-Carrara, X., Guadarrama,
P. y Ramos-Zapata, J. (2018). Wetland
plant species improve performance when
inoculated with arbuscular mycorrhizal
fungi: a meta- analysis of experimental pot
studies. Mycorrhiza, 28, 477-493. https://
doi.org/10.1007/s00572-018-0839-7.
Ramírez-Viga, T., Guadarrama, P., Castillo-
Argüero, S. Estrada-Medina, H. García-
Sánchez, R., Hernández-Cuevas, L.,
Sánchez-Gallén, I. y Ramos-Zapata, J.
(2020a). Relationship between Arbuscular
Mycorrhizal Association and Edaphic
Variables in Mangroves of the Coast of
Yucatán, Mexico. Wetlands, 40, 539-549.
https://doi.org/10.1007/s13157-019-
01196-1.
_______(2020b). Arbuscular mycorrhizal
association in Conocarpus erectus
(Combretaceae) in mangroves from
Yucatán, Mexico. Botanical Sciences, 98(1),
66-75. https://doi.org/10.17129/
botsci.2363.
McGonigle, T. P., Miller, M. H., Evans, D. G.,
Fairchild, G. L. y Swan, J. A. (1990). A
new method which gives an objective
measure of colonization of roots by
vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi.
New Phytologist, 115, 495-501. https://
doi.org/10.1111/j.1469-8137.1990.
tb00476.x.
Menge, J. A., Johnson, E. L. V. y Platt, R. G. (1978).
Mycorrhizal Dependency of Several Citrus
Cultivars Under Three Nutrient Regimes.
New Phytologist, 81, 553-559. https://
doi.org/10.1111/j.1469-8137.1978.
tb01628.x.
Miller, R. M. y Jastrow, J. D. (1992). Extraradical
hyphal development of vesicular-
arbuscular mycorrhizal fungi in a
chronosequence of pairie restoration. En
Read, J. D. (Eds.). Mycorrhizas in ecosystems.
(Pp. 171-176). C.A.B. International.
Mohankumar, V. y Mahadevan, A. (1986). Survey
of vesicular-arbuscular mycorrhizae in
mangrove vegetation. Current Science,
55(18), 396.
Moreno-Casasola, P. E., Peres-Barbosa, R. y
Travieso-Bello, A. C. (Eds.) (2006).
Estrategias para el manejo costero integral: el
enfoque municipal. Instituto de Ecología,
A.C., CONANP and Gobierno del
Estado de Veracruz-Llave.
Mosse, B. (1981). Vesicular-arbuscular mycorrhiza
research for tropical agriculture. Hawaii
Institute of Tropical Agriculture and
Human Resources, College of Tropical
Agriculture and Human Resources,
University of Hawaii.
Neergaard, B. y Petersen, L. (2000). Inuence of
arbuscular mycorrhizal fungi on soil
structure and aggregate stability of a
vertisol. Plant and Soil, 218, 173-183. https://
doi.org/10.1023/A:1014923911324.
21
universciencia - año 20 - núm. 59 - 2022 - issn 1665-6830
Spatafora, J. W., Chang, Y., Benny, G. L., Lazarus,
K., Smith, M. E., Berbee, M. L., Bonito,
G., Corradi, N., Gigoriev, I., Gryganskyi,
A., James, T. Y., O’Donnell, K., Roberson,
R. W., Taylor, T. N., Uehling, J., Vilgalys,
R., White, M. M. y Stajich, J. E. (2016). A
phylum-level phylogenetic classication
of zygomycete fungi based on genome-
scale data. Mycologia, 108(5), 1,028-1,046.
https://doi.org/10.3852/16-042.
Tang, J., Xu, L., chen, X. y Hu, S. (2009).
Interaction between C4 barnyard grass
and C3 upland rice under elevated CO2:
Impact of mycorrhizae. Acta Ecológica,
35, 227-235. https://doi.org/10.1016/j.
actao.2008.10.005.
Tian, Y., Yan, C., Wang, Q., Ma, W., Yang, D.,
Liu, J. y Lu, H. (2020). Glomalin-related
soil protein enriched in δ13C and δ15N
excels at storing blue carbon in mangrove
wetlands. Science of the Total Environment,
732, 138327. https://doi.org/10.1016/j.
scitotenv.2020.138327.
Tomlinson, P. B. (1986). The botany of mangroves.
Cambridge University Press.
Treseder, K. K. (2013), The extent of mycorrhizal
colonization of roots and its inuence
on plant growth and phosphorus
content. Plant Soil, 371, 1-13. https://doi.
org/10.1007/s11104-013-1681-5.
Turjaman, M., Tamai, Y., Sitepu, I. R., Santoso,
E., Osaki, M. y Tawaraya, K. (2008).
Improvement of early growth of two
tropical peat-swamp forest tree species
Ploiarium alternifolium and Calophyllum
hosei by two arbuscular mycorrhizal fungi
under greenhouse conditions. New Forests,
36, 1-12. https://doi.org/10.1007/
s11056-008-9084-9.
Ramsar (Secretaría de la Convención de Ramsar)
(2006). Manual de la Convención de Ramsar:
Gua a la Convención sobre los Humedales.
Secretaría de la Convención de Ramsar,
Gland. https://www.ramsar.org/ sites/
default/files/documents/pdf/lib/lib_
manual2006s.pdf
Rzedowski, J. (2006). Vegetación de Mxico. Comisión
Nacional para el Conocimiento y Uso
de la Biodiversidad. https:// www.
biodiversidad.gob.mx/publicaciones/
librosDig/pdf/VegetacionMx_Cont.pdf
Rahaman, S. M. B., Sarder, L., Rahaman, M. S.,
Ghosh, A. K., Biswas, S. K., Siraj, S. M.
S., Huq, K. A., Hasanuzzaman, A. F., M.
e Islam, S. S. (2013). Nutrient dynamics
in the Sundarbans mangrove estuarine
system of Bangladesh under different
weather and tidal cycles. Ecological Processes,
2, 29. https://doi.org/10.1186/2192-
1709-2-29.
Sengupta, A. y Chaudhuri, S. (2002). Arbuscular
mycorrhizal relations of mangrove plant
community at the Ganges river estuary in
India. Mycorrhiza, 12, 169-174. https://
doi.org/10.1007/s00572-002-0164-y.
Smith, F. A. y Smith, S. E. (1997). Structural
diversity in (vesicular)—arbuscular
mycorrhizal symbioses. New Phytologist,
137, 373-388. https://doi.org/10.1046/
j.1469-8137.1997.00848.x.
Smith, S. E. y Read, D. J. (2008). Mycorrhizal Symbiosis.
Elsevier Ltd. Estados Unidos de América.
Spalding, M., Kainuma, M. y Collins, L. (2010).
World atlas of mangroves. Earthscan.
22
EstratEgias dE Estudio dE la intEracción micorrÍzica arbuscular En los manglarEs y aproximación
a la pErspEctiva dE Escalas - thai Khan ramÍrEz-viga
Wang, Q., Lu, H., Chen, J., Hong, H., Liu, J., Li,
J. y Yan, C. (2018). Spatial distribution
of glomalin-related soil protein and
its relationship with sediment carbon
sequestration across a mangrove forest.
Science of the Total Environment, 613-614,
548-556. https://doi.org/10.1016/j.
scitotenv.2017.09.140.
Wigand, C. y Stevenson, J. C. (1994). The Presence
and Possible Ecological Signicance
of Mycorrhizae of the Submersed
Macrophyte, Vallisneria Americana.
Estuaries, 17(1), 206-215. https://doi.
org/10.2307/1352570.
Xie, X., Weng, B., Cai, B., Dong, Y. y Yan, C.
(2014). Effects of arbuscular mycorrhizal
inoculation and phosphorus supply on the
growth and nutrient uptake of Kandelia
obovata (Sheue, Liu &Yong) seedlings
in autoclaved soil. Applied Soil Ecology,
75, 162-171. https://doi.org/10.1016/j.
apsoil.2013.11.009.
Yáñez-Arancibia, A., Twiley, R. y Lara-Domíngez,
A. (1998). Los ecosistemas de manglar
frente al cambio climático global.
Madera y Bosques, 4(2), 3-19. https://doi.
org/10.21829/myb.1998.421356.
Yu, H., Liu, X., Yang, C., Peng, Y., Yu, X., Gu,
H., Zheng, X., Wang, C., Xiao, F., Shu,
L., He, Z., Wu, B. y Yan, Q. (2021). Co-
symbiosis of arbuscular mycorrhizal
fungi (AMF) and diazotrophs promote
biological nitrogen xation in mangrove
ecosystems. Soil Biology and Biochemistry,
161, 108382. https://doi.org/10.1016/j.
soilbio.2021.108382.
Van der Heijden, M. G. A., Boller, T., Wiemkem, A. y
Sanders, I. R. (1998). Different Arbuscular
Mycorrhizal Fungal Species Are Potential
Determinants Of Plant Community
Structure. Ecology, 79(6), 2,082-2,091.
https://doi.org/10.1890/0012-
9658(1998)079[2082:DAMFSA]2.0.CO;2.
Wang, Y., Quiu, Q., Yang, Z., Hu, Z., Fung-Yee, N.
y Xin, G. (2010). Arbuscular mycorrhizal
fungi in two mangroves in South China.
Plant Soil, 331, 181-191. https://doi.
org/10.1007/s11104-009-0244-2.
Wang Y, Huang Y, Qiu Q, Xin G, Yang Z, Shi S.
(2011). Flooding Greatly Affects the
Diversity of arbuscular mycorrhizal fungi
communities in the roots of wetland
plants. PLoS ONE, 6, e24512. https://
doi.org/10.1371/journal.pone.0024512.
Wang, Y., Qiu, Q., Li, S., Xin, G. y Tam, N. F.
(2014). Inhibitory effect of municipal
sewage on symbiosis between mangrove
plants and arbuscular mycorrhizal fungi.
Aquatic Biology, 20, 119-127. https://doi.
org/10.3354/ab00550.
Wang, Y., Li, T., Li, Y., Qiu, Q., Li, S. y Xin, G.
(2015). Distribution of arbuscular
mycorrhizal fungi in four semi-mangrove
plant communities. Annals of Microbiology,
65, 603-610. https://doi.org/10.1007/
s13213-014-0896-x
Wang, Z. G., Bi, Y. L., Jiang, B., Zhakpbek, Y.,
Peng, S. P., Liu, W. W. y Liu, H. (2016).
Arbuscular mycorrhizal fungi enhance
soil carbon sequestration in the coalelds,
northwest China. Scientic Reports, 6, 34336.
https://doi.org/10.1038/srep34336.
23
